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Endocrinologia della riproduzione femminile

Di

Jessica E. McLaughlin

, MD, Medical University of South Carolina

Revisionato/Rivisto apr 2022
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Risorse sull’argomento

L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile.

L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH), anche conosciuto come ormone di rilascio dell'ormone luteinizzante.

L'ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) regola il rilascio delle gonadotropine, l' ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e l'ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) Ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) Il sistema endocrino coordina il funzionamento tra i diversi organi attraverso gli ormoni, che sono sostanze chimiche rilasciate nel flusso sanguigno da tipi specifici di cellule all'interno... maggiori informazioni da parte di cellule specializzate (gonadotrope) nell'ipofisi anteriore (vedi figura Asse sistema nervoso centrale-ipotalamo-ipofisario-organo bersaglio gonadico Asse sistema nervoso centrale-ipotalamo-ipofisario-organo bersaglio gonadico Asse sistema nervoso centrale-ipotalamo-ipofisario-organo bersaglio gonadico ). Questi ormoni sono rilasciati in maniera pulsatile ogni 1-4 h. L'ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) favoriscono l'ovulazione e stimolano la secrezione degli ormoni sessuali, estradiolo (un estrogeno) e progesterone, da parte delle ovaie.

Gli estrogeni e il progesterone circolano nel flusso sanguigno quasi interamente legati a proteine plasmatiche. Soltanto le frazioni non legate degli estrogeni e del progesterone sembrano essere biologicamente attive. Essi stimolano gli organi bersaglio del sistema riproduttivo (p. es., utero, vagina) e seni. In genere fungono da inibitori (chiamato feedback negativo) ma, in alcune situazioni (p. es., nel periodo prossimo all'ovulazione), possono stimolare la secrezione gonadotropinica.

Asse sistema nervoso centrale-ipotalamo-ipofisario-organo bersaglio gonadico

Gli ormoni ovarici hanno effetti diretti e indiretti sugli altri tessuti (p. es., ossa, cute, muscoli).

FSH = ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone); GnRH = ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone); LH = ormone luteinizzante (luteinizing hormone).

Asse sistema nervoso centrale-ipotalamo-ipofisario-organo bersaglio gonadico

Pubertà

La pubertà è la sequenza di eventi in cui un bambino acquista le caratteristiche fisiche dell'età adulta e le capacità riproduttive. I livelli circolanti di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) sono elevati al momento della nascita ma si riducono in pochi mesi e si mantengono bassi fino alla pubertà. Fino alla pubertà si verificano solo scarse modificazioni degli organi riproduttivi bersaglio.

Età di insorgenza della pubertà

L'età di insorgenza della pubertà e l'epoca dello sviluppo attraverso diverse fasi sono influenzate da diversi fattori. Negli ultimi 150 anni, l'età di inizio della pubertà si è abbassata, principalmente a causa del miglioramento dello stato di salute e di nutrizione, ma ormai questa tendenza si è stabilizzata. Negli Stati Uniti l'età media di insorgenza della pubertà è di 12,5 anni, ma l'esordio varia in base all'etnia (1 Riferimenti relativi alla pubertà L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ).

Spesso la pubertà si manifesta precocemente nelle ragazze moderatamente obese e più tardi nelle pazienti fortemente sottopeso e malnutrite (2 Riferimenti relativi alla pubertà L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ). Queste osservazioni indicano che per il menarca è necessario un peso corporeo critico o una certa quantità di tessuto adiposo.

Molti altri fattori possono influenzare quando la pubertà inizia e quanto rapidamente progredisce. Per esempio, ci sono prove che il ritardo di crescita intrauterina, soprattutto se seguito da eccessiva alimentazione postnatale, possa contribuire a un precoce e più rapido sviluppo della pubertà (3 Riferimenti relativi alla pubertà L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ). Per esempio, alcune evidenze suggeriscono che i bambini nati piccoli per l'età gestazionale hanno una progressione più avanzata della pubertà (4 Riferimenti relativi alla pubertà L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ).

Cambiamenti fisici della pubertà

Le modificazioni fisiche della pubertà si verificano in modo sequenziale durante l'adolescenza (vedi figura Pubertà, quando si sviluppano i caratteri sessuali femminili Pubertà, quando si sviluppano i caratteri sessuali femminili Pubertà, quando si sviluppano i caratteri sessuali femminili ).

Il menarca (comparsa della prima mestruazione) si verifica circa 2-3 anni dopo l'inizio dello sviluppo mammario. I cicli mestruali sono di solito irregolari dopo il menarca e possono richiedere fino a 5 anni per diventare regolari. L'accelerazione della crescita è limitata dopo il menarca. L'habitus corporeo cambia e la pelvi e le anche si allargano. Il grasso corporeo aumenta e si accumula nelle anche e nelle cosce.

Meccanismi responsabili dell'inizio della pubertà

I meccanismi responsabili dell'inizio della pubertà sono poco chiari.

Le influenze centrali che regolano il rilascio di ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) comprendono neurotrasmettitori e peptidi (p. es., l'acido gamma-aminobutirrico, kisspeptin). Tali fattori possono inibire il rilascio dell'ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) durante l'infanzia e, poi, stimolare il suo rilascio per indurre la pubertà nella fase precoce dell'adolescenza. Nella fase iniziale della pubertà, il rilascio ipotalamico di ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) diventa meno sensibile all'inibizione da parte di estrogeni e progesterone. Il conseguente aumento del rilascio di ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) favorisce la secrezione di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH), che stimolano la produzione di ormoni sessuali, principalmente di estrogeni. Gli estrogeni stimolano lo sviluppo dei caratteri sessuali secondari.

La crescita dei peli pubici e ascellari è stimolata dall'ormone androgeno surrenalico deidroepiandrosterone e dal deidroepiandrosterone solfato; la produzione di questi androgeni aumenta diversi anni prima della pubertà in un processo detto adrenarca.

Pubertà, quando si sviluppano i caratteri sessuali femminili

Le barre indicano i valori normali.

Pubertà, quando si sviluppano i caratteri sessuali femminili

Rappresentazione schematica degli stadi di Tanner, da I a V, della maturazione della mammella nelle ragazze

Da Marshall WA, Tanner JM: Variations in pattern of pubertal changes in girls. Arch Dis Child 44:291–303, 1969; uso autorizzato.

Rappresentazione schematica degli stadi di Tanner, da I a V, della maturazione della mammella nelle ragazze

Rappresentazione schematica degli stadi di Tanner, da I a V, dello sviluppo dei peli pubici nelle ragazze

Da Marshall WA, Tanner JM: Variations in patterns of pubertal changes in girls. Archives of Disease in Childhood 44:291–303, 1969; used with permission.

Rappresentazione schematica degli stadi di Tanner, da I a V, dello sviluppo dei peli pubici nelle ragazze

Riferimenti relativi alla pubertà

  • 1. Anderson SE, Must A: Interpreting the continued decline in the average age at menarche: results from two nationally representative surveys of U.S. girls studied 10 years apart. J Pediatr 147 (6):753–60 2005.doi: 10.1016/j.jpeds.2005.07.016

  • 2. Rosenfield RL, Lipton RB, Drum ML: Thelarche, pubarche, and menarche attainment in children with normal and elevated body mass index. Pediatrics 123 (1):84-8, 2009. doi: 10.1542/peds.2008-0146

  • 3. Darendeliler F: IUGR: Genetic influences, metabolic problems, environmental associations/triggers, current and future management. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab 33 (3):101260, 2019. doi: 10.1016/j.beem.2019.01.001 Epub 2019 Jan 22.

  • 4. Veening MA, van Weissenbruch MM, Roord JJ, de Delmemarre-van Waal HA: Pubertal development in children born small for gestational age. J Pediatr Endocrinol Metab 17 (11):1497–505, 2004. doi: 10.1515/jpem.2004.17.11.1497

  • 5. Sørensen S, Brix N, Ernst A, et al: Maternal age at menarche and pubertal development in sons and daughters: A Nationwide Cohort Study. Hum Reprod 33 (11):2043–2050, 2018. doi: 10.1093/humrep/dey287

  • 6. Eckert-Lind C, Busch AS, Petersen JH, et al: Worldwide secular trends in age at pubertal onset assessed by breast development among girls: A systematic review and meta-analysis. JAMA Pediatr 174 (4):e195881, 2020. doi:10.1001/jamapediatrics.2019.5881

  • 7. Marshall WA, Tanner JM: Variations in patterns of pubertal changes in girls. Arch Dis Child 44:291–303, 1969.

Sviluppo del follicolo ovarico

Un feto femmina ha un numero finito di precursori delle uova (cellule germinali). Le cellule germinali iniziano come oogoni primordiali, che migrano dall'endoderma extraembrionale del sacco vitellino alla cresta genitale indifferenziata e diventano oogoni. Gli oogoni si differenziano in ovociti primari e proliferano marcatamente per mitosi (divisione singola in due cellule diploidi identiche), portando a circa 7 milioni di ovociti al 5o mese di gestazione. Durante il 3o mese di gestazione, alcuni oogoni iniziano la meiosi e si arrestano nella profase della meiosi I fino alla pubertà. La meiosi si verifica in due fasi; risulta nella divisione in quattro cellule aploidi. Entro il 7o mese di gestazione, uno strato di cellule della granulosa si sviluppa intorno a tutte le cellule germinali vitali e forma un follicolo primordiale. Dopo il 4o mese di gestazione, gli oogoni (e, più tardi, gli ovociti) vengono persi spontaneamente in un processo detto atresia; alla fine, ne viene perso il 99,9%.

Gametogenesi femminile e maschile

La gametogenesi è il processo di sviluppo dalle cellule germinali primordiali ai gameti maturi: oogenesi nelle femmine e spermatogenesi nei maschi. Nelle femmine e nei maschi, inizia con cellule germinali diploidi che poi vanno incontro a mitosi, meiosi e citodifferenziazione in gameti aploidi.

Gametogenesi femminile e maschile

Alla pubertà, l'ovocita completa la meiosi I per produrre un ovocita secondario e un corpo polare; queste cellule si arrestano nella metafase della meiosi II.

L'ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) induce la crescita follicolare nelle ovaie. Durante ogni ciclo mestruale, sono reclutati da 3 a 30 follicoli per crescita accelerata. Di solito in ciascun ciclo, un solo follicolo raggiunge l'ovulazione. Questo follicolo dominante rilascia il proprio ovocita durante l'ovulazione e favorisce l'atresia degli altri follicoli reclutati. Un singolo ovocita si forma come risultato delle due divisioni meiotiche, una appena prima dell'ovulazione e la seconda quando lo sperma penetra. I corpi polari contenenti materiale genetico in eccesso vengono estrusi a ogni divisione meiotica. Con l'aumentare dell'età materna, il lungo tempo in cui gli ovociti restano fermi nella profase meiotica può giustificare l'aumentata incidenza di anomalie genetiche in gravidanza (1 Riferimento relativo allo sviluppo del follicolo ovarico L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ).

Riferimento relativo allo sviluppo del follicolo ovarico

  • 1. Jones KT: Meiosis in oocytes: Predisposition to aneuploidy and its increased incidence with age. Hum Reprod Update 14:143–158, 2008.

Ciclo mestruale

La mestruazione è la periodica eliminazione del sangue e della mucosa di sfaldamento endometriale (complessivamente definito mestruazione o flusso mestruale) dall'utero attraverso la vagina. È causata dal rapido declino della produzione ovarica di progesterone e estrogeni che si verifica a ogni ciclo in assenza di una gravidanza. La mestruazione si verifica per tutta la vita riproduttiva di una donna.

La durata normale delle mestruazioni è di 4,5-8 giorni (1 Riferimento per il ciclo mestruale L'interazione ormonale tra l'ipotalamo, l'ipofisi anteriore e le ovaie regola il sistema riproduttivo femminile. L'ipotalamo secerne un piccolo peptide, l'ormone di rilascio delle gonadotropine... maggiori informazioni ). La perdita ematica media per ciclo è di 30 mL (range, 5-80 mL) ed è, di solito, maggiore nel 2o giorno. Poiché le pazienti non misurano il volume mestruale, le mestruazioni eccessivamente pesanti o leggere sono determinate in base all'impressione della paziente e al numero stimato di assorbenti o tamponi utilizzati; un assorbente saturo o un tampone assorbono da 5 a 15 mL. Il sangue mestruale non si coagula (a meno che il flusso non sia molto abbondante), probabilmente a causa della fibrinolisina e di altri fattori che inibiscono la coagulazione.

La durata mediana del ciclo mestruale è di 28 giorni (range normale, da 24 a 38 giorni). Di solito, negli anni immediatamente successivi al menarca e immediatamente precedenti alla menopausa, quando sono più frequenti i cicli anovulatori, si verifica la massima variazione di range e gli intervalli intermestruali sono più lunghi. In un individuo, le mestruazioni sono considerate regolari quando la durata dei cicli più brevi e più lunghi varia da ± 2 a 20 giorni. La durata del ciclo mestruale è contata come il numero di giorni dal primo giorno delle mestruazioni in un ciclo al primo giorno del ciclo successivo.

Il ciclo mestruale può essere diviso in fasi. L'ovaio procede attraverso le seguenti fasi:

  • Mestruale

  • Proliferativa

  • Secretoria

Fase follicolare

Questa fase ha una durata più variabile rispetto alle altre fasi.

Nella fase follicolare precoce (prima metà della fase follicolare), l'evento primario è

  • Crescita dei follicoli reclutati

A questo punto, le cellule gonadotrope nell'ipofisi anteriore contengono piccole quantità di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH), e quindi la produzione di estrogeni e progesterone è bassa. Per tali motivi, la secrezione totale di ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) aumenta lievemente, stimolando la crescita dei follicoli reclutati. Inoltre, i livelli di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) circolante aumentano lentamente, a partire da 1-2 giorni dopo l'aumento di ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH). I follicoli ovarici reclutati iniziano subito a produrre estradiolo; l'estradiolo stimola la sintesi di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) ma inibisce la loro secrezione.

Durante la fase follicolare tardiva (2a metà della fase follicolare), il follicolo selezionato per l'ovulazione matura, e si accumulano le cellule della granulosa ormonosecernenti; la sua cavità si dilata a causa del liquido follicolare, raggiungendo i 18-20 mm prima dell'ovulazione. I livelli di ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) diminuiscono; i livelli di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) sono meno interessati. I livelli di ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) e ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) divergono in parte perché l'estradiolo inibisce la secrezione di ormone follicolo-stimolante più che dell'ormone luteinizzante. Inoltre, i follicoli in via di sviluppo producono l'ormone inibina, che inibisce la secrezione di follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) ma non di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH). Altri fattori contribuenti possono essere la differente emivita (20-30 minuti per l'ormone luteinizzante [luteinizing hormone, LH]); 2-3 h per l'ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) o altri fattori non conosciuti. I livelli di estrogeni, soprattutto di estradiolo, aumentano esponenzialmente.

Fase ovulatoria

Si verifica l'ovulazione (rilascio dell'ovulo).

I livelli di estradiolo di solito raggiungono il loro picco all'inizio della fase ovulatoria. Iniziano ad aumentare anche i livelli sierici di progesterone.

L'ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) immagazzinato è rilasciato in quantità massiva (picco di ormone luteinizzante), di solito in 36-48 h, con un aumento inferiore di ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH). Il picco di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) si verifica perché in questo momento, gli alti livelli di estradiolo stimolano la secrezione di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) da parte delle gonadotropine (feedback positivo). Il picco di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) è stimolato da ormone di rilascio delle gonadotropine (gonadotropin-releasing hormone, GnRH) e da progesterone. Durante il picco di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH), i livelli di estradiolo diminuiscono, mentre i livelli di progesterone continuano ad aumentare. Il picco di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) stimola enzimi che innescano la degradazione della parete follicolare e il rilascio dell'ovocita maturo entro 16-32 h circa. Il picco di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) stimola inoltre il completamento della prima divisione meiotica dell'ovocita entro 36 h circa.

Fase luteale

Il follicolo dominante si trasforma in corpo luteo dopo aver rilasciato l'ovulo.

La lunghezza di questa fase è la più costante, e dura in media 14 giorni, dopo i quali, in assenza di gravidanza, il corpo luteo degenera.

Il corpo luteo secerne principalmente progesterone, in quantità crescenti, fino a un massimo di circa 25 mg/die, 6-8 giorni dopo l'ovulazione. Il progesterone stimola lo sviluppo dell'endometrio secretivo, che è necessario per l'impianto dell'embrione. Poiché il progesterone è termogenico, la temperatura corporea basale aumenta di 0,5° C per la durata di questa fase.

Dato che i livelli circolanti di estradiolo, il progesterone e l'inibina sono alti per la gran parte della fase luteinica, i livelli di ormone luteinizzante (luteinizing hormone, LH) e ormone follicolo-stimolante (follicle-stimulating hormone, FSH) diminuiscono. Quando la gravidanza non si verifica, i livelli di estradiolo e progesterone diminuiscono in ritardo in questa fase, e il corpo luteo degenera nel corpus albicans.

Se si verifica l'impianto, il corpo luteo non degenera ma continua a essere funzionale all'inizio della gravidanza continuando a produrre progesterone, sostenuto dalla gonadotropina corionica umana che è prodotta dall'embrione in via di sviluppo.

Ciclo mestruale normale

Questa figura mostra ideali modificazioni cicliche delle gonadotropine ipofisarie, dell'estradiolo (E2), del progesterone (P) e dell'endometrio uterino durante il normale ciclo mestruale

Ciclo mestruale normale

Riferimento per il ciclo mestruale

  • 1. Fraser IS, Critchley HOD, Broder M, Munro MG: The FIGO recommendations on terminologies and definitions for normal and abnormal uterine bleeding. Semin Reprod Med 29 (5):383–390 2011. doi: 10.1055/s-0031-1287662 Epub 2011 Nov 7.

Modificazioni cicliche negli altri organi riproduttivi

Endometrio

L'endometrio, che è formato da ghiandole e stroma, ha uno strato basale, uno strato spongioso intermedio e uno strato di cellule epiteliali compatte che riveste la cavità uterina. Gli strati spongioso ed epiteliale formano lo strato funzionale, uno strato transitorio che si sfalda durante le mestruazioni.

Durante il ciclo mestruale, l'endometrio va incontro a delle proprie fasi:

  • Mestruale

  • Proliferativa

  • Secretoria

Dopo le mestruazioni, l'endometrio è tipicamente sottile, con uno stroma denso, sottile e piatto, ricoperto da ghiandole con un sottile epitelio colonnare. Con l'aumento dei livelli di estradiolo, lo strato basale integro si rigenera fino al suo massimo spessore che si riscontra nella fase tardiva della fase follicolare ovarica (fase proliferativa del ciclo endometriale). La mucosa si ispessisce e le ghiandole tubulari si allungano e assumono un aspetto tortuoso.

L'ovulazione si verifica all'inizio della fase secretoria del ciclo endometriale. Durante la fase luteinica ovarica, il progesterone stimola la dilatazione ghiandolare dell'endometrio, esse si riempiono di glicogeno e diventano secretorie, mentre aumenta la vascolarizzazione dello stroma. Con la riduzione dei livelli di estradiolo e di progesterone, al termine della fase luteinica/secretoria, lo stroma diventa edematoso e l'endometrio e i suoi vasi sanguigni vanno incontro a necrosi, dando origine al sanguinamento e al flusso mestruale (fase mestruale del ciclo endometriale). L'attività fibrinolitica dell'endometrio diminuisce i coaguli di sangue nel sangue mestruale.

Dato che i cambiamenti istologici sono specifici per ogni fase del ciclo mestruale, la fase del ciclo o la risposta tissutale agli ormoni sessuali può essere determinata accuratamente tramite una biopsia endometriale.

Cervice

La cervice agisce come una barriera che limita l'accesso alla cavità uterina.

Durante la fase follicolare, gli aumentati livelli di estradiolo incrementano la vascolarizzazione cervicale, l'edema, la quantità di muco cervicale, l'elasticità e la concentrazione di sale (sodio cloruro o potassio cloruro). Durante l'ovulazione, l'orificio uterino esterno si apre leggermente e si riempie di muco.

Durante la fase luteinica, gli aumentati livelli di progesterone sierico rendono il muco cervicale più consistente e meno elastico, riducendo il trasporto dello sperma.

La fase del ciclo mestruale può talvolta essere identificata mediante esame microscopico del muco cervicale essiccato su un vetrino; l'arborizzazione (arborizzazione del muco a foglia di felce) indica un aumento di sali nel muco cervicale. L'arborizzazione diventa più evidente subito prima dell'ovulazione, quando i livelli di estrogeni sono elevati; è minima o assente durante la fase luteinica. Lo spinnbarkeit, l'allungamento (elasticità) del muco, aumenta con l'aumentare degli estrogeni (p. es., appena prima dell'ovulazione); questo cambiamento può essere utilizzato per identificare la fase periovulatoria (fertile) del ciclo mestruale.

Vagina

Precocemente, durante la fase follicolare, quando i livelli di estradiolo sono bassi, l'epitelio vaginale è sottile e pallido. Più tardi, durante la fase follicolare, quando i livelli di estradiolo aumentano, le cellule squamose maturano e diventano cornee, causando l'ispessimento dell'epitelio.

Nel corso della fase luteinica, aumenta il numero delle cellule dello strato intermedio non ancora cheratinizzate e aumenta il numero di leucociti e la quantità di detriti cellulari, durante la desquamazione delle cellule squamose.

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